Novel ini terdiri dari 54 bab, 750.000 kata. Oleh beberapa ahli 13 bab terakhir dianggap sebagai tambahan karena tidak lagi menceritakan tentang Genji melainkan putranya Kaoru dengan nuansa cerita yang lebih gelap.
Tokoh sentral dalam hikayat ini menceritakan Genji seorang punggawa yang tampan, berbakat, teman yang baik, sempurna baik dalam penampilan dan perbuatannya. Terlepas dari intrik kehidupan istana kekaisaran Jepang.
"Hubungan asmara Genji dan transisi kehidupan masa muda hingga usia paruh baya tertulis cerdas dan indah menggabungkan romantisme dan realisme yang seimbang", ulas Cartwright
"Bisa dibayangkan betapa rumitnya menulis novel dengan menyisipkan 800 puisi didalamnya", lanjut Cartwright. Tidak heran novel ini mendapatkan reputasi sebagai karya sastra klasik abadi.
Sejumlah karya sastra dan teater Jepang yang terhitung jumlahnya terinspirasi akan novel tersebut. Ringkasan cerita Genji Monagatari diilustrasikan dalam sebuah karya lukisan. Selain ilustrasi dalam bentuk lukisan terdapat karya seni kaligrafi dan didapati juga lukisan gulungan tertua (onnae) dari kekaisaran Jepang.
Kisah ini berlatarkan puncak periode Heian kekaisaran Jepang masa pemerintahan Kaisar Daigo. Pangeran Hikaru Genji adalah putra seorang kaisar tetapi tidak memiliki hubungan langsung dengan takhta kekaisaran.
Meskipun Genji adalah karakter fiksi, ada sosok yang serupa dengan cerita di istana kekaisaran Jepang. Salah satunya adalah Minamoto no Takaakira, putra kesepuluh Kaisar Daigo. Baik Murasaki maupun pembacanya, mengenal baik sosok ini.
Cerita berawal dari kelahiran Genji, dikisahkan ibunya Kiritsubo berstatus rendah di istana dan dianiaya oleh istri kaisar lainnya. Kiritsubo meninggal saat Genji baru berusia 3 tahun.
Seorang peramal menyampaikan jika Genji memperoleh takhta maka negara akan mengalami bencana. Kaisar menanggapi ramalan tersebut dan menjadikan pengeran menjadi orang biasa dengan nama keluarga Minamoto atau Genji. Namun kaisar sangat mencintai Genji dan mengizinkannya untuk tinggal di istana.
Kaisar kemudian menemukan seorang wanita, Fujitsubo, yang sangat mirip dengan Kiritsubo, dan mengundangnya ke istana untuk menjadi pendamping pertamanya. Sangat cantik, Genji jatuh cinta mati-matian dengan ibu tirinya.
Genji memiliki dua orang putra yang pertama dari Aoi bernama Yugiri. Dan putranya yang lain dari ibu tirinya yang nantinya menjadi Kaisar Reizei. Genji malu dengan perselingkuhannya dengan Fujitsubo, tetapi ketika Reizei menemukan ayah kandungnya, dia memberi Genji kehormatan besar yang setara dengan pensiunan kaisar. Ini sebagai balasan atas pengasingan Genji sebelumnya ke Suma.