Pada pelayaran ketiganya, ia melibatkan Francis Drake muda sebagai awaknya. Di momen itu, Hawkins memperbudak lebih dari empat ratus orang yang dibawanya dari kawasan Afrika Barat.
Meskipun bertempur dengan Spanyol di lepas pantai Meksiko, kehilangan kapal dan banyak awak kapal, serta tidak mendapatkan keuntungan dari pelayaran ketiganya, reputasi Sir John Hawkins tidak terpengaruh.
Dari tahun 1571 hingga 1581, Hawkins dipercaya menjadi anggota parlemen untuk Plymouth. Kemudian, pada tahun 1577 ia menjadi bendahara angkatan laut, jabatan yang pernah dipegang ayah mertuanya sebelumnya.
Dia dianugerahi gelar kebangsawanan pada bulan Juli 1588 atas jasanya melawan Armada Spanyol. Dia dan Drake memimpin pendirian skema perintis asuransi sosial yang dikenal sebagai Chatham Chest.
Asuransi Chatham Chest adalah gagasan brilian di zamannya dengan mengupayakan persentase gaji pelaut, digunakan sebagian untuk mendanai para pelaut yang terluka, cacat, dan lanjut usia.
Jiwa avonturnya belum berhenti sampai di situ. Pada tahun 1595, Hawkins meninggalkan Inggris bersama Sir Francis Drake dalam ekspedisi berburu harta karun lainnya ke Hindia Barat. Nahas, ia wafat di lepas pantai Puerto Riko.
Dalam catatan sejarah dunia, Sir John Hawkins telah membuktikan bahwa perdagangan segitiga antara Inggris, Afrika Barat, dan Brasil dapat diperluas ke komoditas baru dan berpotensi bernilai, yaitu budak belian Afrika yang menguntungkan.
Di sisi lain, ia juga menunjukkan bahwa perdagangan manusia bukanlah halangan bagi keberhasilan masyarakat Inggris. Dalam beberapa dekade setelah kematiannya, Inggris telah bergabung dengan Portugis, Belanda, dan Prancis sebagai negara digdaya.
Kejinya, negara-negara digdaya itu menjadi kaya karena memperjualbelikan manusia dan menggiatkan perdagangan budak, hingga menjadi negara-negara yang terkemuka dalam bisnis perbudakan di benua biru, bahkan dalam catatan sejarah dunia.
Pada abad ke-16 perbudakan sering kali diterima tanpa pertimbangan nilai moral. Era Victoria melihat Hawkins digambarkan sebagai bapak perdagangan budak Inggris yang tidak bermoral.
Menariknya, pada bulan Juni 2006, Andrew Hawkins, salah seorang keturunannya, secara terbuka meminta maaf atas tindakan Sir John Hawkins di masa lampau dalam perdagangan budak.
Pada tahun 2023, Dewan Kota Plymouth mengumumkan untuk mengganti nama sebuah kawasan akibat sejarah kelam Hawkins dalam perdagangan budak. Dewan kota berencana mengganti nama Sir John Hawkins Square menjadi Justice Square.